Az Erkel Színház, Népopera néven 1911. december 7-én nyitotta meg kapuit. A többször is átalakított épület 1951 és 2007, valamint 2013 és 2022 között a Magyar Állami Operaház második játszóhelyeként funkcionált .
Kis-Bayreuth-nak szánták: 1911-ben a fővárostól kapott ajándéktelken épült röpke kilenc hónap alatt Magyarország, sőt Közép-Európa máig legnagyobb ültetett nézőterű színháza, az akkori nevén Népopera Jakab Dezső, Komor Marcell és Márkus Géza építészek közös terve alapján.
Az 1911 decemberével megindult első évad klasszikus operákat (Rigoletto, Traviata, A trubadúr), kortárs művet (Quo vadis?) és operettet (A corneville-i harangok) egyaránt kínált, és vendégszerepelt Gyagilev Orosz Balettje, illetve a Lehár-művel érkező Theater and der Wien. Az évadot imponáló, s csaknem teljes Wagner-ciklus zárta, az Operaház sok jeles énekesének részvételével. Wagnerhez kapcsolódik az első évek legfontosabb és valósággal világraszóló produkciója is: a harmincéves játszási tilalom alól felszabaduló Parsifal valószínűleg legelső Bayreuthon kívüli előadása – rögtön a lejárat másnapján, 1914. január 1-jén a később világhírűvé vált karmester, Reiner Frigyes vezényletével.
Az épületet üzemeltető magánvállalkozások sorának fordulatokban gazdag története alatt játszottak itt operát, hangversenyeket, operettet, balettet, dzsesszt, prózai előadásokat, kabarét és musicalt, de rendeztek bokszmérkőzéseket, divatbemutatókat és pártkongresszust, működött moziként és orfeumként is az épület. Az elnevezés is hasonlóan sokszínű volt. Az intézmény először Népoperaként működött, majd Városi Színházként lett ismert, egy időben a Magyar Művelődés Házaként emlegették, és volt Labriola Varieté (1932–1933) is.
A harmincas évek végéig a színház befogadó jelleggel működött tovább. Ám bármilyen hányatott sorsa is volt e játszóhelynek ekkoriban, hála hatalmas nézőterének, a főváros legnagyobb közönséget vonzó sztárvendégei rendre itt léptek a budapesti közönség elé. Méghozzá a legkülönfélébb műfajokban, hisz például Luigi Pirandello társulata csakúgy itt mutatkozott be, mint az európai körútját tartó Tokiói Színház. A fellépő szimfonikus zenekarok (köztük a Bécsi Filharmonikusok) koncertjein pedig olyan karmesterek vezényeltek, mint Arturo Toscanini vagy Wilhelm Furtwängler. A főváros tulajdonába vett épület 1940-től a Magyar Művelődés Házaként működött, immár programszerűen a népművelés feladatával megbízatva. Ez a gyakorlatban továbbra is befogadó szerepet jelentett: a Nemzeti Színház és az Operaház előadásai éppúgy műsoron szerepeltek itt, mint nótaestek vagy sportünnepélyek. 1944 novemberétől pedig egy rövid hónapig a Kolozsvári Nemzeti Színház menekülttársulata tartott itt előadásokat.
A háború végét követően a Városi Színház moziként nyitotta meg kapuit, és a vetítésekhez utóbb nívós varietéműsor is kapcsolódott. 1948-tól azután újra visszatértek ide a színházi és operaelőadások, a klasszikus koncertek. 1949-ben Kaufmann Oszkár építész tervei szerint átépítették a színházat: a nézőtéri ülőhelyek száma 1819-re csökkent, és érdemi kísérlet történt az akusztika javítására, melyet végül tíz évvel később, a Kotsis Iván nevéhez köthető átigazítás oldott meg, a világ egyik legjobban hangzó termét megteremtve.
Az immár Köztársaság téri játszóhely 1951-ben került a Magyar Állami Operaház fennhatósága alá, s 1953-ban vette fel az Erkel Színház nevet. Az operaházi repertoár legnépszerűbb darabjai települtek át ide: operák, balettek és klasszikus nagyoperettek egyaránt. Az Erkel Színház a nyolcvanas évek elején néhány esztendőre a budapesti operajátszás egyedüli helyszínévé lett, miután az Operaház rekonstrukciójának idejére az 1980/81-es évadtól egészen az 1984 szeptemberében elérkezett újranyitásig a két játszóhelyre méretezett társulat teljes működése ide települt át.
A rendszerváltozás után folyamatosan visszatérő téma volt az épület átalakítása és/vagy bezárása. 2007. június 30-án végül lakat került az ajtókra, és ugyan statikusi engedéllyel, de próbahely, illetve raktár lett belőle. Szó volt a lebontásról is, de végül alig néhány hónapos nézőtéri és nézőforgalmi területekkel összefüggő felújítás után a színház 2013. november 7-én, a magyar opera napján, Erkel Ferenc születésének évfordulóján újra kinyitotta kapuit, hogy mint a magyar opera- és balettkedvelő közönség megfizethető színháza működjön.
Az Operaház 2022. márciusi újranyitásával párhuzamosan azonban eljött az idő, hogy az Erkel Színház elmaradott infrastruktúrájának átfogó és szükségszerű korszerűsítése ismét előtérbe kerülhessen. Bár alacsonyabb intenzitással a továbbiakban is helyszínt biztosít befogadott produkcióknak és próbáknak a II. János Pál pápa téri teátrum, az időszerű munkálatok elvégzéséig az OPERA tevékenységének fókuszát az Ybl Miklós által tervezett palotába helyezi, a kortárs és műfaji korlátokat feszegető produkcióknak helyszínt biztosító Eiffel Műhelyház mellett.